O primeiro edifício, designado "Teatro do Príncipe", foi construído em 1796, devendo-se a sua construção a Francisco de Almada Mendonça. A 11 de abril de 1908, é destruído por um violento incêndio, tendo a sua reconstrução dado lugar ao atual teatro, cujo projeto foi entregue ao arquiteto Marques da Silva.
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A inauguração do novo edifício realiza-se a 7 de março de 1920, com apresentação da ópera "Aida", de Giuseppe Verdi. Foi adquirido pelo Estado português em 1992 à família Pinto da Costa, ano em que adotou o nome de Teatro Nacional de S. João e se estabeleceu como instituição pública.